Бактериальные агенты как основа биофунгицидов, эффективных против токсинопродуцирующих грибов рода Fusarium (обзор)

 В обзоре представлена информация о биоконтрольном потенциале бактерий-антагонистов родов Bacillus, Pseudomonas и Streptomyces  токсинопродуцирующих грибов Fusarium. Вредоносность комплекса видов грибов рода Fusarium заключается в том, что он не только поражает зерно, снижая содержание и качество белка, его конечный вес, но  и вызывает загрязнение микотоксинами. Способность грибов рода Fusarium продуцировать микотоксины является важным фактором патогенности грибов. Представлена информация о механизмах токсичности дезоксиниваленола и  зеараленон. Бактерии родов  Pseudomonas,  Bacillus,  Streptomyces spp.  проявляют антагонистическую активность против грибов рода Fusarium. В агроэкосистемах наиболее обширные исследования бактериальных агентов контроля фитопатогенных грибов сосредоточены на антибиозе. Бактерии секретируют метаболиты липопептидной природы, феназиновые соединения, противогрибные метаболиты других структур, чтобы напрямую ингибировать F. graminearum.  Кроме того, полезные бактерии разрушают факторы вирулентности грибов, продуцируют летучие противогрибные соединения и вызывают системную устойчивость растений к фитопатогенным грибам.   Механизмы биологического контроля (антибиоз, конкуренция, гиперпаразитизм и индуцированная устойчивость) могут действовать одновременно, что приводит к контролю заболевания и, следовательно, к снижению загрязнения микотоксинами.   Эти знания способствуют целенаправленному выделению бактерий, идентифицированных как микробиологические агенты биоконтроля фитопатогенных грибов.   Понимание молекулярных и биохимических основ биоконтроля будет способствовать разработке более мощных продуцентов эффективных биопрепаратов, лучшему пониманию механизмов биоконтролирующей активности.

1. Legrand F., Picot A., Cobo-Díaz J.F., Chen W., Le Floch G. Challenges facing the management of Fusarium head blight of cereals caused by F. graminearum. Biological control. – 2017. – Vol.113. – Pp. 26-38 https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2017.06.011

2. Dweba C.C., Filgan S., Shimelis H.A., Motang T.E., Sydenham S., Mwadzingeni L., Tsilo T.J. Fusarium head blight of wheat pathogenesis and control strategies. Crop protection. – 2017. – Vol.91. – Pp.114-122 https://doi.org/10.1016/j.cropro.2016.10.002

3. Chen C., Turna N.S., Wb F. Risk assessment of dietary deoxynivalenol exposure in wheat products world wide: are new codex DON guidelins adequately protective. Trends in food science & technology. – 2019. – Vol.89. – Pp. 11-25 https://doi.org/10.1016/j.tifs.2019.05.002

4. Rojas E. C., Jørgensen H. J. L., Jensen B., Collinge D. B. Fusarium diseases: biology and management perspectives. In: Oliver R. P. (ed.) integrated disease management of wheat and barley Cambridge: Burleigh Dodds science publishing. –2019. https://doi.org/10.19103/AS.2018.0039.02

5. Ji F., He D., Olaniran A.O., Mokoena M.P., Xu J., Shi J. Occurrence, toxicity, production and detection of Fusarium mycotoxin: a review. Food Prod Process and Nutr. – 2019. – Vol. 1(6). https://doi.org/10.1186/s43014-019-0007-2

6. Perochon A., Doohan F.M. Trichothecenes and Fumonisins: Key Players in Fusarium–Cereal Ecosystem Interactions. Toxins. – 2024. Vol. 16(2). – Pp. 90-97. https://doi.org/10.3390/toxins16020090

7. Habschied K., Krstanović V., Zdunić Z., Babić J., Mastanjević K.,Kanižai Šarić G. Mycotoxins biocontrol methods for healthier crops and stored products. J. food. – 2021. – Vol. 7(5). – Pp. 339-348 https://doi.org/10.3390/jof7050348

8. Pandit M. A., Kumar J., Gulati S., Bhandari N., Mehta P., Katyal R., Rawat C. D., Mishra V., Kaur J. Major biological control strategies for plant pathogens. Pathogens. – 2022. – Vol.11. https://doi.org/10.3390/pathogens11020273

9. Павлюшин В.А., Новикова И.И., Бойкова И.В. Микробиологическая защита растений в технологиях фитосанитарной оптимизации агроэкосистем: теория и практика (обзор). Сельскохозяйственная биология. – 2020. – № 55(3). –С.421-438 https://doi.org/10.15389/agrobiology.2020.3.421rus

10. Bonaterra A.,Badosa E., Daranas N., Francés J., Roselló G., Montesinos E. Bacteria as Biological Control Agents of Plant Diseases. Microorganisms. – 2022. – Vol. 10(9). – Pp. 1759 https://doi.org/10.3390/microorganisms10091759

11. Chen Y., Wang J., Yang N., Wen Z., Sun X., Chai Y., Ma Z. Wheat microbiome bacteria can reduce virulence of plant pathogenic fungus by altering histone acetylation. Nat. commun. – 2019. – Vol.9. – Pp. 3429 https://doi.org/10.1038/s41467-018-05683-7.

12. Collinge D.B., Jensen D.F., Rabiey M., Sarrocco S., Shaw M.W., Shaw R.H. Biological control of plant disease – What has been achieved and what is the direction? Plant pathology. – 2022. – Vol.71. – Pp. 1024-1047 https://doi.org/10.1111/ppa.13555

13. Pellan L., Dieye C.A.T., Durand N., Foutana A., Strub C., Schorr-Galindo S. Biocontrol agents: toolbox for the screening of weapons against mycotoxigenic Fusarium. Fungi. – 2021. – Vol.7(6). https://doi.org/10.3390/jof7060446

14. Gimeno, A., Kägi, A., Drakopoulos, D., Bänziger, I., Lehmann, E., Forrer, H.-R., Keller, B., Vogelgsang, S. From laboratory to the field: Biological control of Fusarium graminearum on infected maize crop residues. Journal of Applied Microbiology. – 2020. – Vol. 129(3). – Pp.680–694. https://doi.org/10.1111/jam.14634

15. Hadj Brahim A., Ben Ali M., Daoud L., Jlidi M., Akremi I., Hmani H., Feto N. A., Ben Ali M. Biopriming of Durum wheat seeds with endophytic diazotrophic bacteria enhances tolerance to Fusarium head blight and salinity. Microorganisms. – 2022. – Vol.10(5). https://doi.org/10.3390/microorganisms10050970

16. Сидорова Т.М., Асатурова А.М., Аллахвердян В.В. Особенности антагонизма бактерий рода Bacillus по отношению к токсиногенным грибам Fusarium при защите растений от болезни и контаминации микотоксинами (обзор) // Юг России: экология, развитие. – 2021. – № 4. – C. 86‐103. https://doi.org/10.18470/1992-1098-2021-4-86-103

17. Harirchi, S., Sar, T., Ramezani, M., Aliyu, H., Etemadifar, Z., Nojoumi, S. A., Yazdian, F., Awasthi, M. K., Taherzadeh, M. J. Bacillales: From taxonomy to biotechnological and industrial perspectives. Microorganisms. – 2022. – Vol.10(12). https://doi.org/10.3390/microorganisms10122355

18. Dutilloy, E., Oni, F. E., Esmaeel, Q., Clément, C., & Barka, E. A. Plant beneficial bacteria as bioprotectants against Wheat and Barley diseases. Journal of Fungi. – 2022. – Vol.8(6). https://doi.org/10.3390/jof8060632

19. Dimkić I., Janakiev T., Petrović M., Degrassi G., Fira D. Plant-associated Bacillus and Pseudomonas antimicrobial activities in plant disease suppression via biological control mechanisms – a review. Physiological and molecular plant pathology. – 2022. – Vol.117 https://doi.org/10.1016/j.pmpp.2021.10175415.

20. Fujita S., Yokota K. Disease suppression by the cyclic lipopeptides iturin A and surfactin from Bacillus spp. against Fusarium wilt of lettuce. J Gen Plant Pathol. – 2019. – Vol. 85. – Pp. 44–48 https://doi.org/10.1007/s10327-018-0816-1

21. Аллахвердян В.В., Сидорова Т.М., Асатурова А.М. Перспективные штаммы бактерий рода Bacillus в защите растений от возбудителей фузариоза и контаминации микотоксинами. Юг России: экология, развитие. - 2022. - Т. 17. - № 2 (63). - С. 91-101 https://doi.org/10.18470/1992-1098-2022-2-91-101

22. Рalazzini J.M., Dunlep C.A., Bowman M.J., Chuze S.N. Bacillus velezensis RC218 as biocontrol agent to reduce Fusarium head blight and deoxynivalenol accumulation: genome sequencing and secondary metabolite cluster profiles. Microbiological research. – 2016. – Vol.192. – Pp. 30-36 https://doi.org/10.1016/j.micres.2016.06.002

23. Palazzini J.M. Bacillus species contributions to the management of mycotoxigenic Fusarium species in cereals. Eur. J. Plant Pathol. – 2023. – Vol. 167. – Pp.539–550 https://doi.org/10.1007/s10658-023-02736-6

24. Sani A., Qin W.-Q., Li J.-Y., Liu Y.-F., Zhou L., Yang S.-Z., Mu B.-Z. Structural diversity and applications of lipopeptide biosurfactants as biocontrol agents against phytopatogens: a review. Microbiological research. – 2024. – Vol.278. https://doi.org/10.1016/j.micres.2023.127518

25. Lee T., Park D., Kim K., Lim S.M., Yu N.H., Kim S., Kim H.-Y., Jung K.S., Jang J.Y., Park J.-C., Ham H., Lu S., Hong S.K., Kim J.-C. Characterzation of Bacillus amyloliquefaciens DA 12 showing potent antifungal activity against mycotoxigenic Fusarium species. Plant pathology journal. – 2017. – Vol.33(5). – Pp.499-507 https://doi.org/10.5423/PPJ

26. Ley-López N., Herdia J.B., Martín-Hernández C.S., Gruz-Lachica I., Márquez-Zequera I., Medina- López R., Garcia-Estrada R.S. Identification and quantification of lipopeptide homologues induced and produced by Bacillus amyloliquefaciens. Fermentation. – 2023. – Vol.9(1). https://doi.org/10.3390/fermentation9110944

27. Li P., Su R., YinR., Lai D., Wang M., Liu Y., Zhou L. Detoxification of Mycotoxins through Biotransformation. Toxins. – 2020. – Vol.11. https://doi.org/10.3390/toxins12020121

28. Emam A. M., Dunlap C. A. Genomic and phenotypic characterization of Bacillus velezensis AMB-y1; A potential probiotic to control pathogens in aquaculture. Antonie Van Leeuwenhoek. – 2020. – Vol.113(12). – Pp. 2041–2052. https://doi.org/10.1007/s10482-020-01476-5

29. Reyna M., Pia Macor E., Carolina Vilchez A., Laura Villasuso A. Response in barley roots during interaction with Bacillus subtilis and Fusarium graminearum. Biological Control. – 2023. –Vol. 179. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2022.105128

30. Deepa N., Achar P.N., Sreenivasa M.Y. Current perspective of biocontrol agents for management of Fusarium verticillioides and its fumonisin in cereals – a review. Fungi. – 2021. – Vol.7(9). – Pp. 776-783. https://doi.org/10.3390/jof7090776

31. Mulani R., Mehta K., Saraf M., Goswami D. Decoding the mojo of plant-growth-promoting microbiomes. Physiological and Molecular Plant Pathology. – 2021. – Vol. 115. https://doi.org/10.1016/j.pmpp.2021.101687

32. Cantoro R., Palazzini J. M., Yerkovich N., Miralles D. J., Chulze S. N. Bacillus velezensis RC 218 as a biocontrol agent against Fusarium graminearum: Effect on penetration, growth and TRI5 expression in wheat spikes. BioControl. – 2021. – Vol. 66(2). – Pp. 259–270. https://doi.org/10.1007/s10526-020-10062-7

33. Xu W., Zhang L., Goodwin P. H., Xia M., Zhang J., Wang Q., Liang J., Sun R., Wu C., Yang L. Isolation, Identification, and complete genome assembly of an endophytic Bacillus velezensis YB-130, potential biocontrol agent against Fusarium graminearum. Frontiers in Microbiology. – 2020. –Vol. 11. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.598285

34. Oso S., Walters M., Schlechter R.O., Remus-Emsermann M.N.P. Utilisation of hydrocarbons and production of surfactants by bacteria isolated from plant leaf surfaces. FEMS Microbiol. Lett. – 2019. – Vol. 366. https://doi.org/10.1093/femsle/fnz061

35. Huang R., Feng Z., Chi X., Sun X., Lu Y., Zhang B., Lu R., Luo W., Wang Y., Miao J., Ge Y. Pyrrolnitrin is more essential than phenazines for Pseudomonas chlororaphis G05 in its suppression of Fusarium graminearum. Microbiol. Res. – 2018. – Vol. 215. – Pp. 55–64 https://doi.org/10.1016/j.micres.2018.06.008

36. Flury, P.; Vesga, P.; Péchy-Tarr, M.; Aellen, N.; Dennert, F.; Hofer, N.; Kupferschmied, K.P.; Kupferschmied, P.; Metla, Z.; Ma, Z.; Siegfried S., Weert S., Bloemberg G., Höfte M., Keel C.J., Maurhofer M. Antimicrobial and insecticidal: Cyclic lipopeptides and hydrogen cyanide produced by plant-beneficial Pseudomonas Strains CHA0, CMR12a, and PCL1391 contribute to insect killing. Front. Microbiol. – 2017. –Vol. 100. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.00100

37. Simionato A.S., Navarro M.O. P., Jesus M.L.A., Barazetti A.R. Silva C.S., Simões G.C., Balbi-Peña M.I., Mello J.C.P., Panagio L.A., Almeida R.S.C., Andrade G., Oliveria A.G. The effect of phenazine-1-carboxylic acid on mycelial growth of Botrytis cineria produced by Pseudomonas aeruginosa LV strain. Front. microbial. –2017. – Vol.8. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.01102

38. Montes-Osuna N., Gómez-Lama Cabanás C., Valverde-Corredor A., Roeland L., Berendsen R., Prieto P., Mercado-Blanco J. Assessing the Involvement of Selected Phenotypes of Pseudomonas simiae PICF7 in Olive Root Colonization and Biological Control of Verticillium dahlia. Plants. – 2021. – Vol.10(2). https://doi.org/10.3390/plants10020412

39. Аллахвердян В.В., Сидорова Т.М., Темердашев А.З., Асатурова А.М., Томашевич Н.С. Изучение влияния бактерий рода Pseudomonas на рост и токсинопродуцирование гриба Fusarium graminearum in vitro. Юг России: экология, развитие. – 2023. – № 18(4). – С.104-113 https://doi.org/10.18470/1992-1098-2023-4-104-113

40. Guennoc C. M., Rose C., Labbé J., Deveau, A. Bacterial biofilm formation on the hyphae of ectomycorrhizal fungi: a widespread ability under controls? FEMS Microbiol. Ecol. – 2018. – Vol.94. https://doi.org/10.1093/femsec/fiy093

41. Oni F.E., Geudens N., Adiobo A., Omoboye O.O., Enow E.A., Onyeka J.T., Salami A.E., De Mot R., Martins J.C., Höfte M. Biosynthesis and Antimicrobial Activity of Pseudodesmin and Viscosinamide Cyclic Lipopeptides Produced by Pseudomonads Associated with the Cocoyam Rhizosphere. Microorganisms. – 2020. – Vol.8(7). 1079 https://doi.org/10.3390/microorganisms8071079

42. Sheng, J., Qin, X., Yang, X., Liu Q., Ma Z. The biocontrol roles of cyclic lipopeptide putisolvin produced from Pseudomonas capeferrum HN2-3 on the Phytophthora blight disease in cucumbers. J Plant Dis Prot. 2024. https://doi.org/10.1007/s41348-024-00874-5

43. Gotze S., Stallforth P. Structure, properties, and biological functions of nonribosomal lipopeptides from Pseudomonads. Nat. Prod. Rep. – 2020. – Vol. 37. – Pp. 29–54 https://doi.org/10.1039/C9NP00022D

44. Oni F.E., Geudens N., Onyeka J.T., Olorunleke O.F., Salami A.E., Omoboye O.O., Arias A.A., Adiobo A., De Neve S., Ongena M., Martins J.C., Höfte M. Cyclic lipopeptide-producing Pseudomonas koreensis group strains dominate the cocoyam rhizosphere of a Pythium root rot suppressive soil contrasting with P. putida prominence in conducive soils. Environ. Microbiol. – 2020. https://doi.org/10.1111/1462-2920.15127

45. Sreedharan S.M., Rishi N., Singh R. Microbial lipopeptides: properties, mechanics and engineering for novel lipopeptides. Microbiol Res. – 2023. – Vol.271. 127363. https://doi.org/10.1016/j.micres.2023.127363

46. Muamgkaew P., De Roo V., Zhou L.,Girard L., Cesa-Luna C., Höfte M., De Mot R.,Madder A.,Geudens N.,Martins J.C. Stereomeric lipopeptides from a single non-ribosomal peptide synthetase as an additional source of structural and functional diversification in Pseudomonas lipopeptide biosynthesis .Int. J. Mol. Sci. – 2023. – Vol.24(18). https://doi.org/10.3390/ijms241814302

47. Масленникова С.Н., Каракотов С.Д. Перспективный штамм Pseudomonas asplenii 11RW в качестве продуцента для создания биофунгицида. Агрохимический вестник. – 2021. – №1. – С. 43-47 https://doi.org/10.24412/1029-2551-2021-1-008

48. Chanhan V., Mazumdar S., Pandey A., Kanwar S.S. Pseudomonas lipopeptide: an excellent biomedical agent. Med. Com. Biomaterials and application. –2023. – Vol.21. https://doi.org/10.1002/mba.2.27

49. Железняков С.В., Калинина Т.В., Деева В.К., Лактионов Ю.В., Якоби Л.М. Изучение фосфатмобилизующей способности штаммов Agrobacterium radiobacter и Pseudomonas chlororaphis ПГ7 in vitro.Сельскохозяйственная биология. – 2022. – № 51(1). – С. 158-170 https://doi.org/10.15389/agrobiology.2022.1.158rus

50. Yadav D.R., Adhikari M., Kim S.W., Kim H.S., Lee Y.S. Supression of Fusarium wilt by Fusarium oxysporum f.sp. lactucae and growth promotion on lettuce using bacterial isolates. J. microbial. Biotechnol. – 2021. – Vol. 31(9). – Pp. 1241-1255 https://doi.org/10.4014/jmb.2104.04026

51. Badrakia J., Patel K.B., Dhandhukia P., Thakker J.N. Mycoparasitic Pseudomonas spp. against infection of Fusarium chlamydosporum pathogen in soyabean (Glycine max) plant. Archives of Phytopathology and Plant Protection. – 2021. – Vol. 54(19-20). – Pp.2160-2170 https://doi.org/10.1080/03235408.2021.1925433

52. Collinge D. B., Funck Jense D., Rabiey M., Sarrocco S., Shaw M., Shaw, R. H. Biological control of plant diseases – what has been achieved and what is the direction? Plant Pathology. – 2022. Vol.71 (5). - Pp. 1024-1047. https://doi.org/10.1111/ppa.13555

53. Фрумкин Б.Е. Общая сельскохозяйственная политика (март-май 2023). Европейский союз: факты и комментарии. - 2023. –112. – С. 39-44.